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弘仁5年（814年）讃岐国（香川県）に生まれた。母は弘法大師空海の姪にあたる。15歳で比叡山に登り、天台座主初代の義真に師事した。承和5年（838年）に入唐を志し、853年に渡海して天台山国清寺・長安青龍寺などで天台教学と密教を修学した。帰国後、園城寺（三井寺）を天台別院として再興し、唐から持ち帰った経典類を唐院に収蔵した。貞観10年（868年）に天台宗第五代座主に就任し、23年にわたり宗門を率いた。寛平3年（891年）78歳で入滅し、延長5年（927年）に「智証大師」の諡号を賜った。

天台と密教を自在に融合する博学多才な学僧。空海の血縁でありながら天台宗を選び、入唐求法の情熱と寺院経営の手腕を兼ね備えた。

円珍の門流と円仁の門流の対立は、後に天台宗を山門派（延暦寺）と寺門派（園城寺）に分裂させた。円珍関係文書典籍はユネスコ「世界の記憶」に登録されており、日中文化交流の貴重な史料である。