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藤原頼経の子として1239年に生まれた。1244年、第4代将軍・藤原頼経が北条経時の意向により将軍職を解かれると、わずか6歳で第5代将軍に就任した。最後の摂家（せっけ）将軍である。幼少のため当初は北条氏が後見し、1246年に北条時頼が第5代執権に就任してからはその意向が幕政の全てを左右した。将軍としての実権は全く持たず、幕府の公式行事に列席するための存在として扱われた。1252年、父・頼経が「宮騒動」に連座して既に追放されていた中、頼嗣自身も反北条勢力との結びつきを疑われて将軍職を解かれ、京都に送還された。以後は京都で生活し、1256年に17歳の若さで没した。在職中に実質的な政務を担った記録は全くなく、父に引き続き北条氏に傀儡として利用された悲運の少年将軍である。

幼少で将軍となり、実権を持たぬまま退位させられた悲運の少年将軍。

最後の摂家将軍。以後、鎌倉将軍は皇族から迎えられることとなった。