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1525年頃、近江か伊賀の出身と伝わる。出自については諸説あるが、鉄砲の名手として織田信長に仕え、重用された。北伊勢12万石の大名となり、関東支配のために上野厩橋（現・前橋市）に派遣された。信長が滝川一益を関東管領代として任命したことは、信長の天下布武の重要な一翼であった。1582年の本能寺の変の時、一益は関東に在国していた。信長横死の報を受けて急ぎ上方に戻ろうとしたが、北条氏と神流川の戦いで大敗を喫し、関東での地位を失った。秀吉との天下を競う立場にはなれず、柴田勝家に与したが賤ヶ岳の戦いで敗れた。その後、秀吉に降伏して1万石程度に減封された。1586年に61歳で没した。信長の天下統一事業において重要な役割を担ったが、本能寺の変という歴史の転換点で大きな打撃を受けた武将であった。

勇猛で積極的な武将。鉄砲の扱いに秀で、信長の革新的な軍事戦略を支えた。本能寺の変後の迅速な行動は積極性を示すが、神流川での敗北はその限界を示した。

滝川一益の関東管領代就任は織田信長の関東支配の試みとして重要な意義を持つ。神流川の戦いは北条氏の関東における支配力の強さを示す歴史的事件として位置づけられている。