仁寿元年(851)、源海(俗名・岩若丸)が開山したと伝える。寺伝によれば、源海は都から落ち延びた貴族の男女のもとに生まれ、両親と別れる際に割った鏡の片方を形見に授けられた。成長した岩若丸は鏡を頼りに両親と再会を果たし、両親の没後に出家してこの地に寺を開いた。「顕鏡寺」の寺号はこの形見の鏡(鏡を顕す)に由来する。江戸時代には疳の虫封じのご利益で知られ、参詣者が絶えなかった。所蔵する木造阿弥陀如来坐像(像高85.4cm・寄木造)は平安時代後期・定朝様式の特徴を残し、平成19年(2007)に相模原市指定有形文化財(彫刻)に指定された。山岳ハイキングの拠点としても親しまれている。