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1565年、織田信長の重臣・池田恒興の次男として生まれた。1584年の小牧・長久手の戦いで父・恒興と兄・元助が戦死した後、家督を継いだ。豊臣秀吉に仕えて各地を転戦し、三河吉田・美濃岐阜などを経て、関ヶ原の戦いでは徳川東軍に属して奮戦した。徳川家康の娘・督姫（松平家忠の未亡人）を正室に迎え、家康の娘婿として西国の抑えを担った。戦後の論功行賞で播磨52万石を与えられ、姫路に本拠を構えた。1601年から9年の歳月をかけて姫路城を大改修し、現在世界遺産に登録されている白鷺城の基礎を築いた。「西国将軍」と呼ばれるほどの強大な勢力を誇ったが、1613年に49歳で病死した。

武勇と政治力を兼ね備えた優れた大名。家康の信頼を得て西国の抑えという重責を担った。姫路城の大改修に見られるように、権威と実力を示す壮大なプロジェクトを実現できる指導力を持っていた。

姫路城は現在も「白鷺城」として日本を代表する城郭として知られ、1993年に世界文化遺産に登録された。池田輝政の遺産は兵庫県姫路市のシンボルとして現代も輝き続けている。