明応年間（1492〜1501年頃）、本願寺第8世蓮如の第13子・蓮淳が伊勢国長島（現・三重県）に建立した願証寺が起源。元亀元年（1570年）の長島一向一揆で織田信長に攻撃され断絶したが後に再興された。天正11年（1583年）に清須に分院が設けられ、慶長15年（1610年）の清洲越しで現在地（名古屋市中区門前町）へ移転し名古屋願証寺と改称した。享保3年（1718年）に西本願寺の坊舎「名古屋御坊」となり、明治9年（1876年）に本願寺名古屋別院に改称。真宗大谷派の東別院に対して「西別院」と通称される。昭和20年（1945年）の空襲で諸堂を焼失し、現本堂は昭和47年（1972年）に完成した。