昌福寺は浄土宗(西山深草派系とも)の寺院として慶長8年(1603年)に用蓮社体誉慶寿により開創された。山号の聚楽山は、天正15年(1587年)に豊臣秀吉が関白として京の政庁・邸宅として建設した聚楽第に因む。聚楽第はわずか10年で取り壊されたが、その周辺には多くの寺院・屋敷が残り、現在の上京区西部にその名残をとどめる。
寛文年間(1661〜1673年)には後陽成天皇第8皇子・华頂宮良純法親王(1622〜1693年)が入寺。良純法親王は和歌・茶道に造詣が深く、彼が所用した茶室が昌福寺に伝わる。また同時期に霊元天皇(1654〜1732年)の勅命により「洛陽四十八願所地蔵巡り」の一ヵ所に指定され、鎌…