永禄年間(1558〜1570年)に大坂・石山の地で創建されたと伝わる。石山本願寺は蓮如上人が文明6年(1474年)に一向宗(浄土真宗)の中心地として発展させた拠点で、のちに織田信長との石山合戦(1570〜80年)の舞台となった。天正19年(1591年)に豊臣秀吉が本願寺(現・西本願寺)に烏丸六条の土地を寄進し、大坂・天満から京都への本拠地移転が実現した。この際、石山本願寺ゆかりの末寺・関連寺院も京都に随伴して移り、慶證寺もその一として下京区に定着したと考えられる。明治24年(1891年)には現在の地に移転し今日に至る。